LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades, Asunción, Paraguay.
ISSN en línea: 2789-3855, septiembre, 2023, Volumen IV, Número 3 p 1414.
DOI: https://doi.org/10.56712/latam.v4i3.1172
Medición de anticuerpos IgG e IgM Anti-Toxoplasma
gondii en Ualabíes de Cuello-Rojo (Macropus rufogriseus)
del Parque Zoológico Nacional La Aurora, Guatemala
Measurement of IgG and IgM antibodies against Toxoplasma gondii in
Red-Necked wallabies (Macropus Rufogriseus) from Parque Zoológico
Nacional La Aurora, Guatemala
Luisa Pineda
luisa.pineda.amaya@gmail.com
https://orcid.org/0009-0002-9427-3087
Universidad de San Carlos de Guatemala
Ciudad de Guatemala – Guatemala
Victor Amado
amadosoto90@gmail.com
https://orcid.org/0009-0006-0863-1052
Parque Zoológico Nacional la Aurora
Ciudad de Guatemala – Guatemala
Sergio Godínez
sgodinezchacon@gmail.com
https://orcid.org/0009-0005-5443-989X
Universidad de San Carlos de Guatemala
Ciudad de Guatemala – Guatemala
Rashel Sosa
raschel.sosa@gmail.com
https://orcid.org/0009-0004-5908-6037
Universidad de San Carlos de Guatemala
Ciudad de Guatemala – Guatemala
Artículo recibido: 08 de septiembre 2023. Aceptado para publicación: 26 de septiembre de 2023.
Conflictos de Interés: Ninguno que declarar.
Resumen
Se realizó un estudio en el Parque Zoológico Nacional La Aurora, Guatemala, para determinar la
presencia de anticuerpos IgG e IgM contra Toxoplasma gondii en los ualabíes de cuello rojo
(Macropus rufogriseus) de la colección. Se efectuó un muestreo sanguíneo a 20 ualabíes de
cuello rojo, para llevar a cabo pruebas profilácticas de salud y la detección de infección por
toxoplasmosis. La muestra obtenida de cada ejemplar se utilizó para determinar la presencia de
anticuerpos IgG e IgM por el método de inmunoensayo de quimioluminiscencia (CLIA). Los
resultados mostraron títulos negativos de anticuerpos IgG e IgM contra T. gondii por el método
CLIA, determinando una seroprevalencia del 0% para infección por toxoplasmosis en los
ualabíes. Estos resultados aportan información importante acerca del comportamiento de
anticuerpos contra T. gondii en ualabíes, además de ser el primer reporte sobre la utilización del
método CLIA en la especie y macrópodos en general.
Palabras clave: toxoplasma gondii, ualabí, anticuerpos, quimioluminiscencia
LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades, Asunción, Paraguay.
ISSN en línea: 2789-3855, septiembre, 2023, Volumen IV, Número 3 p 1415.
Abstract
A study was conducted at the Parque Zoológico Nacional La Aurora, Guatemala, to determine the
presence of IgG and IgM antibodies against Toxoplasma gondii in the collection of red-necked
wallabies (Macropus rufogriseus). Blood sampling was performed on 20 red-necked wallabies
for prophylactic health testing and the detection of toxoplasmosis infection. The sample obtained
from each specimen was used to determine the presence of IgG and IgM antibodies using the
chemiluminescence immunoassay (CLIA) method. The results showed negative titers of IgG and
IgM antibodies against T. gondii by the CLIA method, determining a seroprevalence of 0% for
toxoplasmosis infection in the wallabies. These results provide important information about the
behavior of T. gondii antibodies in wallabies, as well as being the first report on the use of the
CLIA method in the species and macropods in general.
Keywords: toxoplasma gondii, wallaby, antibodies, chemiluminescence
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Como citar: Pineda, L. F., Amado, V. A., Godínez, S. P. & Sosa, R. A. (2023). Medición de
anticuerpos IgG e IgM Anti-Toxoplasma gondii en Ualabíes de Cuello-Rojo (Macropus
rufogriseus) del Parque Zoológico Nacional La Aurora, Guatemala. LATAM Revista
Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades 4(3), 1414–1423.
https://doi.org/10.56712/latam.v4i3.1172
LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades, Asunción, Paraguay.
ISSN en línea: 2789-3855, septiembre, 2023, Volumen IV, Número 3 p 1416.
INTRODUCCIÓN
La toxoplasmosis es una importante enfermedad causada por el protozoo Toxoplasma gondii,
un parásito intracelular obligado que afecta a los vertebrados endotérmicos, incluyendo a los
humanos (Adkesson et al., 2008; Carossino et al., 2021). La toxoplasmosis es una de las
enfermedades zoonóticas más comunes de distribución mundial, por lo que representa una gran
amenaza para la salud pública, afectando principalmente a pacientes inmunodeprimidos y
mujeres embarazadas (Ángel, 2008; Bermúdez et al., 2009).
Los felinos son los hospederos definitivos de T. gondii y eliminan resistentes ooquistes en sus
heces, estos pueden ser ingeridos por hospederos intermediarios, como los roedores, que no
desarrollan la enfermedad, pero sí pueden promover su transmisión (Pan et al., 2012). Los
ooquistes se diseminan contaminando el ambiente, incluyendo el agua y la comida (Carossino et
al., 2021; Pan et al., 2012).
La toxoplasmosis tiene una relevancia clínica y de salud pública en los zoológicos, debido a que
los animales pueden fallecer sin presentar sintomatología o incluso representar un factor de
contaminación ambiental. Esto sucede cuando los felinos silvestres de la colección se infectan
y eliminan miles de ooquistes en las heces, representando una fuente de infección tanto para los
trabajadores, como para los visitantes (Feitosa et al., 2018).
El T. gondii puede presentarse en una gran variedad de animales, pero hay especies
particularmente susceptibles que tienden a desarrollar una enfermedad clínica mortal, entre
estas se describen a los marsupiales australianos en donde existen numerosos reportes fatales
en ualabíes y canguros (Adkesson et al., 2008; Dubey, 2022; Pan et al., 2012; Parameswaran et
al., 2009). Se ha diagnosticado toxoplasmosis fatal en marsupiales australianos en cautiverio
alrededor del mundo, en Argentina (Moré et al., 2010), Alemania (Hermosilla et al., 2010; Basso
et al., 2007), Estados Unidos (Carossino et al., 2021; Dubey et al., 1988; Guthrie et al., 2017; Miller
et al., 2003), China (Ruijing et al., 2019; Yang et al., 2023), España (Bermúdez et al., 2009;
Fernández et al., 2013), Japón, Hungría y Turquía (Dubey et al., 2021). En diferentes estudios se
ha sugerido que la toxoplasmosis es más comúnmente fatal en ualabíes que en canguros
(Portas, 2010; Hermosilla et al., 2010). Se cree que la alta susceptibilidad a la enfermedad es
debido a que los marsupiales australianos evolucionaron en la ausencia de gatos, por lo tanto,
carecen de inmunidad innata ante T. gondii (Angel, 2008; Portas, 2010).
La presentación clínica de toxoplasmosis es variable en los macrópodos, ya que la enfermedad
afecta múltiples sistemas del cuerpo. Puede mostrar una presentación aguda en donde el animal
muere sin mostrar signos o desarrollan síntomas rápidamente no específicos de enfermedad. En
los casos crónicos los ualabíes de cuello rojo pueden presentar signos respiratorios, afecciones
oculares como uveítis y queratitis, deficiencias neurológicas como meningoencefalitis,
problemas gástricos como enteritis severa, entre otros (Hermosilla et al., 2010; Portas, 2010).
La infección por T. gondii se diagnostica por diferentes métodos, comúnmente se realiza por
histopatología, inmunohistoquímica, PCR, serología y bioensayos (Moré et al., 2010). Los
diagnósticos confirmatorios por histología o bioensayo detectan el organismo T. gondii, pero
requiere tejido de los animales muertos o técnicas de muestreo invasivas, y a pesar de ser muy
sensibles y específicos para detectar la infección, son caros y laboriosos. Por el contrario, T.
gondii puede ser confirmado rápidamente por métodos serológicos, por medio de la medición de
anticuerpos en un análisis sanguíneo (Parameswaran et al., 2009). Además, una terapia
inmediata antes de una manifestación clínica puede reducir la fatalidad de la enfermedad
reportada en los macrópodos (Dubey y Crutchley, 2008; Hermosilla et al., 2010).
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Últimamente, el inmunoensayo por quimioluminiscencia (CLIA) ha ganado más atención en
diferentes campos, como en el diagnóstico clínico, debido a su alta sensibilidad, buena
especificidad, amplia gama de aplicaciones, equipo simple y amplio rango lineal (Azim et al.,
2018; Singh, 2000). Este método serológico permite realizar una medición cuantitativa de
anticuerpos IgG e IgM, de manera rápida, de alto rendimiento, bajo costo y con poca cantidad de
suero, esto es particularmente beneficioso debido a que puede ser difícil obtener grandes
volúmenes de sangre en animales silvestres y estas muestras suelen ser utilizadas para evaluar
múltiples enfermedades y condiciones (Parameswaran et al., 2009; Troncoso, 2017).
En los zoológicos se presenta la contaminación por ooquistes debido a la frecuente presencia
de gatos ferales que acceden a las instalaciones y recintos (Dubey, 2022; Moré et al., 2010). La
contaminación ambiental, en alimentos y agua, con ooquistes esporulados se considera la
principal fuente de infección en los macrópodos (Ángel, 2008; Portas, 2010). Debido a estos
relevantes estudios se decide realizar profilácticamente una medición de anticuerpos contra T.
gondii a todos los ualabíes de la colección. Aunque existe un programa de control de roedores y
gatos ferales en el parque, este se encuentra en medio de la ciudad rodeado de vecindarios, y se
continúan atrapando gatos y roedores habitualmente.
A pesar del creciente estudio sobre toxoplasmosis en marsupiales, todavía existen limitantes en
la información de su transmisión, factores predisponentes y pruebas específicas para su
diagnóstico en cada especie. Debido a los factores predisponentes como, el medio ambiente, su
fácil transmisión, importancia en la salud pública y efectos devastadores en varias especies, es
importante realizar pruebas profilácticas en los animales susceptibles que se encuentran en
cautiverio dentro de los Zoológicos (Adkesson et al., 2008). El objetivo de este estudio fue realizar
una medición de anticuerpos IgG e IgM contra Toxoplasma gondii para determinar la prevalencia
de infección por toxoplasmosis en toda la población de Ualabíes de Cuello rojo (Macropus
rufogriseus) del parque, descrito por primera vez en esta especie en Guatemala.
METODOLOGÍA
Área geográfica
El estudio se realizó en el Parque Zoológico Nacional La Aurora qué se encuentra ubicado en la
Ciudad de Guatemala. La ciudad capital se encuentra a una altura de 1,500 metros sobre el nivel
del mar, con un clima tropical de sabana (Aw), una humedad relativa promedio de 77.8% y una
temperatura media de 20.4°C. El Parque se encuentra en la zona 13 de la ciudad capital con una
extensión de 16 manzanas de terreno jardinizado.
Animales en estudio
Se tomó muestra de 20 ejemplares de Ualabíes de cuello rojo que se encuentran en el recinto del
zoológico, en donde cohabitan con canguros rojos y emus. Los criterios de inclusión fueron:
todos los ualabíes de cuello rojo que residen en el parque, de cualquier género y edad, y en buen
estado de salud.
Muestreo y obtención de muestras
La toma de muestra se realizó mediante contención física realizada por tres profesionales, no se
utilizaron fármacos sedantes para la inmovilización de los ejemplares. Se extrajeron muestras
sanguíneas de la vena cefálica o la vena lateral coccígea, utilizando una jeringa de 5ml y aguja
23G, colocando la sangre en tubos vacutainer con gel separador, se identificaron con el código
del ejemplar y se mantuvieron en temperatura ambiente durante 45 minutos hasta la formación
del coágulo. Luego fueron centrifugados a 5,000 rpm por 10 minutos para la separación del suero
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por medio del gel en el tubo y se almacenaron a -8°C en una hilera durante su transporte al
laboratorio externo el mismo día.
Estudio serológico
Los sueros fueron procesados por el método de fase sólida de inmunoensayo de
quimioluminiscencia secuencial (CLIA), utilizando el kit IMMULITE/IMMULITE 1000®
toxoplasma cuantitativa IgG e IgM. Los resultados fueron entregados de manera digital con la
identificación de cada ejemplar. Para los anticuerpos IgG fueron considerados negativos todos
los resultados inferiores a 6,5 IU/ml, indeterminados aquellos entre los valores superior o igual a
6,5 IU/ml y positivo los resultados superiores o igual a 8 IU/ML. Los resultados de anticuerpos
IgM se expresan en radio de relación señal-corte, considerando negativos aquellos resultados
menores a 0.9, indeterminados entre los valores 0.9 - 1.1 y positivos mayores a 1.1
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
Los ualabíes muestreados no presentaban signos de la enfermedad, pero se desconoce si han
sido expuestos a los ooquistes en su recinto debido a la presencia de gatos callejeros y roedores
que se han avistado en las instalaciones del parque. Se sabe que en la mayoría de la infección
por T. gondii suele ser asintomática o produce síntomas subclínicos, y muchos macrópodos no
tienen lesiones visibles con la toxoplasmosis. Las diferencias entre una infección aguda o
crónica siguen siendo poco conocidas en las diferentes especies de macrópodos (Yang et al.,
2023).
Actualmente, no se ha logrado determinar la relación entre el período de tiempo y la cantidad
ingerida de ooquistes de T. gondii, con la presentación de signos evidentes de la enfermedad, así
como factores individuales del animal, edad, sexo y estado de salud. En consecuencia, se
desconoce la relación de la presencia de anticuerpos IgG e IgM con el estado de la infección por
Toxoplasmosis en los ualabíes (Dubey y Crutchley, 2008).
En el presente estudio se realizó una medición de anticuerpos IgG e IgM contra Toxoplasma
gondii, por el método de quimioluminiscencia (CLIA), para determinar la prevalencia de infección
por Toxoplasmosis en los 20 Ualabíes de Cuello Rojo del Parque Zoológico Nacional La Aurora
en la Ciudad de Guatemala, de lo cual se obtuvieron los resultados en la Tabla 1.
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Tabla 1
Resultados medición de anticuerpos IgG e IgM contra T. gondii en Ualabíes de Cuello rojo
N° # Identificación Toxoplasma IgG Resultado IgG Toxoplasma IgM Resultado IgM
1 #0008087ED7 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.027 Negativo
2 #0008088045 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.029 Negativo
3 #0008087D08 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.022 Negativo
4 #000808499A Menor de 5.0 Negativo Radio 0.176 Negativo
5 #0008084930 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.023 Negativo
6 #0008087D9F Menor de 5.0 Negativo Radio 0.027 Negativo
7 #00080841F7 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.027 Negativo
8 #0008068183 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.146 Negativo
9 #0008087902 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.023 Negativo
10 #0008089255 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.018 Negativo
11 #0008087E40 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.025 Negativo
12 #0008087368 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.022 Negativo
13 #0008088151 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.022 Negativo
14 #0008084C88 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.025 Negativo
15 #0008088CCB Menor de 5.0 Negativo Radio 0.020 Negativo
16 #000808755F Menor de 5.0 Negativo Radio 0.022 Negativo
17 #0008087DEB Menor de 5.0 Negativo Radio 0.029 Negativo
18 #0008087DEB Menor de 5.0 Negativo Radio 0.258 Negativo
19 #000808924B Menor de 5.0 Negativo Radio 0.019 Negativo
20 #00080882B0 Menor de 5.0 Negativo Radio 0.020 Negativo
En la Tabla 1 se observa: el número de identificación de cada ejemplar, los resultados e interpretación de la medición de anticuerpos IgG e IgM, de los 20
ualabíes muestreados. Los 20 resultados de anticuerpos IgG para todos los ejemplares muestran valores menores a 5,0 IU/mL, considerándose negativos
(100%). De la misma forma, los 20 resultados de anticuerpos IgM mostraron un radio menor a 0.9, valorando un resultado negativo (100%).
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ISSN en línea: 2789-3855, septiembre, 2023, Volumen IV, Número 3 p 1420.
Referente a los resultados negativos de anticuerpos IgG obtenidos en los ualabíes del Zoológico
se determina que la inmunidad específica contra T. gondii no se ha adquirido en estos
ejemplares, pero a pesar de esto no se puede descartar la etapa temprana de la infección aguda
(Dubey y Crutchley, 2008). Debido a que el desarrollo de anticuerpos durante la enfermedad es
en gran medida desconocido, cuando se presenta un único título alto de IgG no se afirma una
infección reciente (Dubey y Crutchley, 2008). En el estudio de Dubey y Crutchley (2008) dos de
los ualabíes estudiados no presentaron anticuerpos IgG en la primera prueba, en el siguiente
muestreo dos meses después fueron seropositivos y mantuvieron títulos altos durante 12 meses
hasta la realización de la necropsia. Por lo que se realizó la medición de ambos anticuerpos para
una mejor interpretación de las posibles etapas de la infección.
En mamíferos los anticuerpos IgM suelen indicar una infección aguda temprana o exposición
previa al patógeno, permitiendo conocer si el animal presenta ya una exposición al agente antes
de presentar la infección (Dubey y Crutchley, 2008). No se ha determinado en cuanto tiempo
después de adquirida la infección los ualabíes desarrollan los anticuerpos IgM, pero sí se sabe
que los mamíferos infectados por T. gondii generalmente desarrollan anticuerpos IgM, antes que
IgG (Dubey y Crutchley, 2008). Existe poca información sobre la medición de anticuerpos IgM
para T. gondii en macrópodos, esto debido a que en la mayoría de los estudios utilizan el método
MAT, en el cual durante su proceso se destruyen los IgM (Dubey y Crutchley, 2008). En el estudio
Guthrie et al. (2017) utilizaron la prueba de aglutinación pudiendo medir IgM en ualabíes, estos
ya presentaban sintomatología avanzada por toxoplasmosis obteniendo títulos altos de IgG y
bajos de IgM concluyendo que presentaban una infección aguda. A pesar de desconocer la
especificidad de MAT en marsupiales es la más utilizada y por ende la más ampliamente
aceptada (Parameswaran et al., 2009). En el presente estudio se realizó la medición de
anticuerpos IgM debido a que al desarrollarse primero puede identificar una exposición previa en
el recinto o una infección temprana, además de generar nueva información sobre títulos de IgM
en ualabíes con buen estado de salud.
Actualmente, el método de inmunoensayo de quimioluminiscencia (CLIA) ha sido validado por el
Tercer estándar Internacional de la Organización Mundial de la Salud (OMS) para suero contra
toxoplasma de uso humano. Se han ampliado los estudios para la aplicación de este método en
animales, en el estudio de Singh (2000) realizado por la Universidad de Minnesota compara la
utilización del método CLIA con el AL y ELISA, para la detección de inmunoglobulinas IgG en
muestras de gatos y cerdos. El estudio concluye que el método CLIA proporcionó mejor
linealidad, precisión y sensibilidad, además de tener un rango de trabajo más amplio para
proporcionar una mejor discriminación entre las muestras negativas y débilmente positivas
(Azim et al., 2018; Singh, 2000). A pesar de que los beneficios del método CLIA en animales ha
sido probado, no se ha reportado su uso en macrópodos. Por su precisión y amplia utilización en
los laboratorios del país, se evaluó la utilización de este método, buscando generar datos e
información para la aplicación de esta prueba en otros animales, especialmente en los ualabíes.
A pesar de obtener una prevalencia negativa (0%) en el estudio, se sabe que existe una alta
prevalencia en humanos y roedores en Guatemala. En niños de áreas rurales (Jones et al., 2005)
encontró un aumento en la prevalencia de hasta un 43% y según (Ángel, 2008) en los roedores
de la ciudad de Guatemala existe una prevalencia del 66%. Existen pocos estudios en el país y la
investigación necesita ser expandida en diferentes animales para conocer su distribución y
prevalencia en el territorio.
CONCLUSIÓN
Los resultados mostraron títulos negativos de anticuerpos IgG e IgM contra T. gondii por el
método de quimioluminiscencia (CLIA) en los 20 ualabíes. Se determinó una seroprevalencia del
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0% para infección por toxoplasmosis en los ualabíes del Parque Zoológico Nacional La Aurora.
Sin embargo, se recomienda realizar una validación del método de quimioluminiscencia (CLIA) o
estudios comparativos con otras pruebas serológicas, como MAT o ELISA, que han sido
previamente evaluadas en macrópodos.
En este estudio los ualabíes de cuello rojo de la colección mostraron títulos bajos de anticuerpos
contra Toxoplasma gondii IgG e IgM. A pesar de obtener resultados negativos, es crucial
implementar medidas preventivas en el zoológico para disminuir las probabilidades de infección
por T. gondii. Es importante considerar que estos y otros animales de la colección son altamente
vulnerables a la infección, generando pérdidas y afectando el objetivo de la preservación de las
especies.
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REFERENCIAS
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