LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades, Asunción, Paraguay.
ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 940.
DOI: https://doi.org/10.56712/latam.v4i1.308
Bacterias viables, pero no cultivables: Cuando los
patógenos están presentes, pero no son detectados por
los análisis convencionales
Viable but Non-Cultivable Bacteria (VBNC): When Pathogens Are
Present but Not Detected by Conventional Analysis
Joshua Ariel Solano Gómez
Universidad Autónoma del Estado de México, México
jsolanog938@alumno.uaemex.mx
Toluca- México
María del Carmen Jiménez Moleón
Universidad Autónoma del Estado de México, México
mcjimenezm@uaemex.mx
WhatsApp: + 1 52 722 339 4575
https://orcid.org/0000-0002-0604-6822
Toluca- México
José Caballero Viñas
Universidad Autónoma del Estado de México, México
jcaballerov@uaemex.mx
Toluca- México
Mercedes Lucero Chávez
Universidad Autónoma del Estado de México, México
mluceroc@uaemex.mx
https://orcid.org/0000-0002-0604-6822
Toluca- México
Los autores desean agradecer la Beca CONACYT con la que realizó sus estudios con CVU 968940
Artículo recibido: día mes 2022. Aceptado para publicación: 19 de enero de 2023.
Conflictos de Interés: Ninguno que declarar.
Resumen
Según la OMS, anualmente 600 millones de personas enferman y 420 000 mueren por el
consumo de alimentos contaminados; de ellos, 125 000 son niños menores de 5 años. Una
fracción de estas cifras, se puede relacionar con la habilidad bacteriana para sobrevivir ante
ambientes estresantes, ingresando al estado viable pero no cultivable (VBNC, por sus siglas en
inglés), en el que no son detectadas por métodos convencionales. Estos microorganismos
afectan a los sectores productivos, provocando pérdidas económicas directas e indirectas,
afectando a la salud de las personas expuestas. En este artículo se revisan los esfuerzos por
obtener las implicaciones de la existencia de bacterias VBNC en distintas matrices y cómo esta
presencia compromete su seguridad microbiológica.
Palabras clave: seguridad microbiológica, contaminación microbiológica, salud pública,
infecciones gastrointestinales, VBNC
LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades, Asunción, Paraguay.
ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 941.
Abstract
According to the WHO, annually 600 million people get sick and 420 000 die from the
consumption of contaminated food; of these, 125 000 are children under 5 years. A fraction of
these figures can be related to the bacterial ability to survive stressful environments, entering the
viable but nonculturable (VBNC) state, in which they are not detected by conventional methods.
These microorganisms affect the productive sectors, causing direct and indirect economic
losses, affecting the health of exposed people. This article reviews the efforts to obtain the
implications of the existence of VBNC bacteria in different matrices and how their presence
compromises their microbiological safety.
Keywords: microbial security, microbial contamination, public health, gastrointestinal
infections, VBNC
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Como citar: Solano Gómez, J. S., Jiménez Moleón, M. D. C., Caballero Viñas, J., & Chávez, M. L.
(2023). Bacterias viables, pero no cultivables: Cuando los patógenos están presentes, pero no
son detectados por los análisis convencionales. LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias
Sociales y Humanidades 4(1), 940-949. https://doi.org/10.56712/latam.v4i1.308
LATAM Revista Latinoamericana de Ciencias Sociales y Humanidades, Asunción, Paraguay.
ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 942.
INTRODUCCIÓN
La pandemia por COVID-19, ha tenido como efecto colateral el desarrollo de una mayor
conciencia sobre la prevención de enfermedades y la seguridad microbiológica en la salud
pública. Respecto a la contaminación microbiológica, las infecciones bacterianas tienen
relevancia porque estos microrganismos que se encuentran en todos los ambientes, donde
cumplen importantes roles (Akoijam et al., 2022). Sin embargo, algunas bacterias son patógenas
y afectan a las poblaciones causando brotes de enfermedades, muertes y pérdidas económicas.
Una de las vías más comunes de infección es a través del consumo de agua y alimentos
contaminados los cuales ocasionaron que, en 2020, 600 millones de personas enfermasen lo
que produjo la muerte de 420 000 de ellos, y de 125 000 niños menores de 5 años, según los
datos publicados por la Organización Mundial de la Salud (OMS, 2020).
Para evitar infecciones asociadas con la contaminación microbiológica, los alimentos, bebidas y
el agua potable pasan por procesos de desinfección cuya función es eliminar o reducir los
microrganismos patógenos. Sin embargo, a veces estas técnicas producen un ambiente
estresante, al que las bacterias responden ingresando al estado viable pero no cultivable o VBNC
(por sus siglas en inglés: Viable But NonCulturable) que es una técnica de supervivencia que
permite la permanencia de las células en los productos, aunque hayan pasado por procesos de
descontaminación y el control de calidad sobre su inocuidad.
Los métodos convencionales utilizados en todas las legislaciones nacionales para medir la
contaminación microbiológica se basan en el recuento en placa de Unidades Formadoras de
Colonias (UFC) y/o la determinación del Número Más Probable (NMP). Estos métodos se basan
en la multiplicación de las bacterias presentes en la matriz y, dado que, la bacteria en este estado
sigue viva (viable), pero perdió su capacidad de reproducirse, ese producto puede estar
cumpliendo con las normativas aplicables y vigentes, pero la incapacidad del método de
cuantificar su viabilidad, hace que se subestime la presencia de microorganismos (Jiménez-
Moleón y Solano-Gómez, 2022).
La presencia de bacterias VBNC influye negativamente sobre los sectores económicos. Se han
reportado afectaciones en la industria y en la agricultura, donde han generado pérdidas
económicas directas, derivadas de la alteración en la calidad de los productos, e indirectas, por
la exposición de la población a productos contaminados, provocando un aumento en la
incidencia de enfermedades (Jiménez-Moleón y Solano-Gómez, 2022).
Por tanto, en este artículo se presentan las bacterias VBNC y las matrices donde se han reportado
hasta el momento, con la intención de generar una reflexión sobre las implicaciones económicas
y de salud que representan. De manera que se impacte a la población, incentivando la adopción
de prácticas seguras que eviten o minimicen las afectaciones provocadas por estas bacterias,
así como en las autoridades, para promover la imposición del uso de técnicas complementarias
a las actuales para la detección y cuantificación de los microorganismos en este estado, con lo
que se pueda evitar la exposición, a través de los productos en contacto con el público. Ya que
existen métodos de detección de bacterias viables disponibles y efectivos como los de
microscopia de fluorescencia o métodos moleculares, una recopilación y explicación más
detallada de este aspecto se puede encontrar en Jiménez-Moleón y Solano-Gómez (2022).
MÉTODO
La metodología llevada a cabo para la realización de este trabajo fue de tipo cualitativo, a través
de una revisión bibliográfica sistemática y crítica de fuentes primarias y secundarias de
información. El uso de fuentes reconocidas, confiables y actuales, que resulten ser pertinentes
mejora la perspectiva sobre el tema de interés acorde con el desarrollo de la búsqueda.
Se utilizaron repositorios de instituciones académicas de educación superior, y repositorios de
revistas y artículos científicos especializados referentes al tema bajo análisis, como Science
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ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 943.
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Académico.
La investigación se planteó de manera que se pudiese obtener una visión integral de la ocurrencia
y problemática que implica la existencia del no tan conocido estado viable pero no cultivable, en
el que pueden ingresar las bacterias sometidas a algún tipo de estrés. Por ello, se investigó en
qué consiste el estado viable pero no cultivable, las condiciones que pueden provocar el ingreso
de las bacterias a él, las modificaciones que suelen sufrir al ingresar en él, las formas de
cuantificarlas, ya que escapan a los métodos convencionales utilizados en la cuantificación de
la contaminación microbiológica en distintas matrices y, por último, se buscaron y analizaron las
implicaciones tanto en la salud pública como en las pérdidas económicas asociadas a la
presencia de esta contaminación microbiológica que compromete la seguridad sanitaria de
alimentos y bebidas (por ser de mayor interés por el contacto directo con los seres humanos) y
cómo se está estudiando la ocurrencia del estado viable pero no cultivable, a través de estudios
epidemiológicos o de inoculación intencional de productos.
Con toda la información recopilada, se pudo conocer el panorama del estado del arte para
analizar críticamente la situación actual, los avances y poder llegar a conclusiones y sugerencias
para el manejo de la contaminación microbiológica que se queda sin cuantificar por los métodos
convencionales de análisis (subvalorándola) y que, por tanto, no se consideran en las normativas
actuales que salvaguardan la seguridad sanitaria de las diferentes matrices
RESULTADOS Y DISCUSIÓN
El estado VBNC fue descrito por primera vez en 1982 por Xu y colaboradores en Escherichia coli
y Vibrio cholerae. Cuando la bacteria entra al estado VBNC, las células se vuelven pequeñas y
redondas (Wei y Zhao, 2018), mantienen sus membranas en buen estado, aunque con
variaciones en su composición (Muela et al., 2008), retienen el ADN genómico o plasmídico,
conservan su actividad respiratoria y metabólica (Oliver 2005) y es posible que mantengan o
modifiquen su potencial de virulencia. Todo lo anterior les termina confiriendo mayor resistencia
física, química y a antibióticos (Dong et al., 2020).
Cabe destacar que el riesgo a la salud que implican estas bacterias está relacionado con su
capacidad para recuperar su tasa metabólica (la habilidad de replicarse y formar colonias),
cuando las condiciones ambientales mejoran, por ejemplo, al eliminar el factor estresante o
entrar en contacto con estímulos ambientales. Este proceso se denomina resucitación y fue
descrito por primera vez en Salmonella enteritidis por Roszak y colaboradores en 1984.
Actualmente se han identificado un gran número de bacterias que ingresa al estado VBNC y
algunas especies de hongos (Dong et al., 2020). De hecho, se considera que la mayoría de las
infecciones alimentarias no específicas, pueden estar relacionadas con la resucitación de las
bacterias que entraron en el estado VBNC (Jiménez-Moleón y Solano-Gómez, 2022).
Bacterias VBNC en los sectores productivos
El estado VBNC tiene implicaciones en todos los sectores, por ejemplo, causa pérdidas
económicas al afectar cultivos agrícolas, en los que la producción se daña al grado que no pueda
ser comercializada, por el ingreso al estado VBNC tras el uso de bactericidas a base de cobre,
como en Acidovorax citrulli que causa la enfermedad de la mancha bacteriana de la fruta e
infecta a las cucurbitáceas (como sandía y melón) (Kan et al., 2019); Clavibacter michiganensis
que causa el chancro bacteriano en el tomate (Jiang et al., 2016); Erwinia amylovora que causa
el fuego bacteriano, afecta frutas pomáceas y plantas ornamentales de la familia Rosaceae
(Ordax et al., 2006). También lo induce el sulfato de zinc en Xylella fastidiosa, que causa la
enfermedad de Pierce de la vid, clorosis variegada en cítricos, quemaduras en las hojas del
almendro y del arándano (Navarrete y De la Fuente, 2014).
En el área de calidad del agua autores como Guo et al. (2019) y Zhang et al. (2018) han reportado
que tras la desinfección de agua potable por luz UV se puede inducir el estado VBNC en E. coli y
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Pseudomonas sp., mientras que Chen et al. (2018) reportaron el ingreso VBNC de E. coli tras la
desinfección de agua potable por cloración. En el tratamiento de aguas residuales, Oliver et al.
(2005) reportaron bacterias VBNC de E. coli y Salmonella typhymurium después de la
desinfección por cloración. Así mismo, los lodos residuales pasan por un proceso de
estabilización para que puedan ser reutilizados, aprovechando sus características,
especialmente los nutrientes. Sin embargo, los procesos de estabilización y saneamiento más
utilizados pueden producir la entrada a este estado, como ha sido publicado en procesos de
digestión aerobia y anaerobia (Fu et al., 2015; Jiang et al., 2013; Viau y Pecia, 2009) y composteo
(Isobaev et al., 2019).
Otras especies afectan en la industria de los alimentos como Lactobacillus brevis y L. harbinensis
que deterioran la cerveza y producen sabores indeseables (Liu et al., 2019 y Liu et al., 2018).
También, se han detectado bacterias VBNC en productos cárnicos frescos y procesados de res,
incluyendo Bacillus cereus, Clostridium perfringens y Enterobacterias; y en productos cárnicos
de aves de corral, donde se han identificado Staphylococcus aureus (El-Aziz et al., 2018). Estas
bacterias causan intoxicación alimentaria e infecciones gastrointestinales con síntomas como:
diarrea, dolor abdominal, náuseas, vómito y fiebre.
En otros casos, para determinar la importancia, extensión y los procesos convencionales de
desinfección de alimentos que se puedan afectar por las bacterias VBNC y se comprometa su
seguridad microbiológica durante el procesado, se ha investigado la inoculación de bacterias en
alimentos y se les ha sometido a procesos de desinfección y conservación.
En 2002 Gunasekera y colaboradores inocularon 2.5x106 mL-1 de E. coli y 5.8x105 mL-1 de
Pseudomonas putida en leche y la pasteurizaron a 63.5°C durante 30 minutos. Ambas especies
redujeron su presencia en aproximadamente 4 unidades logarítmicas, medida como UFC;
mientras que con el indicador de viabilidad se detectaron 2.5 unidades logarítmicas.
Concluyendo que el 1% de E. coli y 6% de P. putida que aún permanecían viables retenían la
habilidad de cultivo, y fueron detectadas por el método de cuantificación convencional, pero una
parte de las células que perdieron la habilidad de cultivo y sólo se mantuvieron activas
metabólicamente. Los microorganismos bajo estudio, de ser ingeridos, provocan diarrea,
calambres abdominales y vómito (Heredia y García, 2018).
Se han inoculado espinacas con Listeria monocytogenes y Salmonella enterica Thompson y se
desinfectaron con cloro para determinar el ingreso al estado VBNC. El 100% de L.
monocytogenes en la superficie de la espinaca, ingresó al estado VBNC después de estar en
contacto con 50 ppm de cloro por dos minutos y S. Thompson lo hizo tras este mismo tiempo
de contacto, pero con 100 ppm de cloro (Highmore et al., 2018). Estas bacterias causan las
enfermedades Listeriosis y Salmonelosis, con síntomas de gastroenteritis febril que incluyen
fiebre, dolor abdominal, náuseas, vómitos y diarrea (Heredia y García, 2018).
En otras investigaciones Dinu y Bach (2011), reportaron que se causa el ingresó al VBNC en E.
coli O157:H7 inoculada en lechuga al exponerla a condiciones de baja temperatura y luz. Tras 14
días, vieron diferencias en los números de bacterias viables y cultivables, contabilizando 8 log10
de bacterias viables frente a 6 log10 de cultivables, lo que indica que se mantenían viables 100
veces más bacterias que las que fueron capaces de ser cultivadas y, por tanto, cuantificadas por
métodos convencionales. Esta bacteria es la causante de la colitis hemorrágica y del síndrome
urémico hemolítico con síntomas de fiebre, diarrea sanguinolenta, vómitos, anemia hemolítica y
daño renal (Heredia y García, 2018).
En bebidas, los autores Anvarian et al. (2018) reportaron que al inocular E. coli en jugo de naranja
natural y adicionado con diferentes niveles de azúcar, ácido ascórbico y/o ácidos orgánicos en
simulación a las diferentes concentraciones que se pudieran encontrar según la variedad o la
temporalidad del fruto del que se extrajo el jugo, entre otras. Los resultados mostraron que al
incrementar la temperatura de refrigeración (4°C) a temperatura ambiente (22.5°C) disminuyó el
número de bacterias viables y cultivables; las variaciones de azúcar y de la composición de los
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ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 945.
ácidos orgánicos tuvieron un efecto despreciable, pero suplementar el jugo con ácido ascórbico
(vitamina C) y aminoácidos incrementó la viabilidad y la posterior habilidad de cultivo; por lo que
suplementar el jugo con estas sustancias podría comprometer su seguridad microbiológica en
lugar de ser beneficioso.
Brotes de enfermedades causados por bacterias VBNC
Las bacterias patógenas VBNC son un riesgo para la salud pública porque pueden causar brotes
de enfermedades, pero a estas alturas lejos de ser una posibilidad, ya es una realidad. Los dos
primeros brotes documentados ocurrieron en Japón, cuando, a través del proceso de
conservación de alimentos por salado se indujo el estado VBNC. El primero ocurrió en 1998,
cuando en cuatro lugares simultáneamente se reportaron 62 casos de infecciones por el
consumo de huevas de salmón saladas contaminadas con E. coli enterohemorrágica O157:H7,
bacteria que sobrevivió el método de conservación y a nueve meses de almacenamiento en
congelación (Makino et al., 2000). El segundo ocurrió en 46 prefecturas en 1999, cuando 1500
personas enfermaron por consumir calamar salado contaminado con S. enterica (Asakura et al.,
2002).
Después, en 2011, Aurass et al. (2011) documentaron en Alemania un brote, con 3000 casos, del
síndrome urémico hemolítico y diarrea sanguinolenta causado por E. coli VBNC. Durante este
evento no fue posible confirmar la fuente que dio origen al brote, pero hubo evidencias que
apuntaban a los brotes y semillas de fenogreco contaminadas, planta empleada para preparar
ensaladas y otros platillos. Los autores pusieron en contacto el fenogreco con 9x106 UFC mL-1
de la bacteria y lo expusieron a métodos comunes de lavado y desinfección como: inanición,
exposición a sales, iones de cobre y diferentes tipos de agua de grifo, estos provocaron la pérdida
de la habilidad de cultivo después de cinco días y tras retirar el factor estresante, las bacterias
resucitaban y podían causar infecciones.
COMENTARIO
La clave para evitar brotes de enfermedades gastrointestinales y otros tipos de infecciones, cuyo
origen sea conocido o no, puede encontrarse en el conocimiento y la investigación de las
bacterias VBNC. Además de que la integración de métodos adecuados para su detección puede
abrir un nuevo enfoque de investigación y preservación de la calidad microbiológica.
Igualmente, se deben evaluar las técnicas que identifiquen los factores o procesos que lleven a
las bacterias al ingreso de ese estado para identificar qué métodos de desinfección logran
erradicar o reducir los microorganismos a tal grado que no impliquen un riesgo para la salud
pública.
También, tener presente el proceso de resucitación ya que las bacterias pueden sobrevivir largos
periodos en estado VBNC, resucitar y causar infecciones. Es posible que en los alimentos que
fueron sujetos a procesos de desinfección considerados eficaces se encuentren
microorganismos VBNC, o que incluso, que algún descuido durante la limpieza, preparación o
almacenamiento exponga al público ante el riesgo de contraer alguna infección. Ante esto, los
investigadores que trabajan con el estado VBNC han propuesto la necesidad de implementar
cambios normativos para incluir la detección y análisis de la viabilidad de las bacterias presentes
y no sólo de su habilidad de cultivo, ya que un control de calidad adecuado que implique la
detección oportuna de los patógenos viables puede evitar la propagación de enfermedades
(Makino et al., 2000; Asakura et al., 2002).
No debemos olvidar que estamos constantemente expuestos a microorganismos patógenos
ante los cuales no estamos desprotegidos ya que contamos con el sistema inmune y al
fortalecerlo manteniendo una buena dieta, practicando deportes y adoptando hábitos de higiene
correctos, entre otros, es posible prevenir enfermedades. Finalmente, las personas que no sufren
a menudo de enfermedades gastrointestinales posiblemente tengan los cuidados apropiados y
quienes presenten infecciones con regularidad pueden adoptar estas medidas de prevención.
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ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 946.
Pero siempre será una buena medida que las normativas se complementen con el análisis de
viabilidad para asegurar la calidad microbiológica deseada de los productos de venta al público.
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ISSN en línea: 2789-3855, febrero, 2023, Volumen 4, Número 1, p. 947.
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